Почитание чудотворного образа Пресвятой Богородицы, ныне именуемого Иверским, восходит к IX веку. По преданию, во времена правления императора-иконоборца Феофила в окрестностях города Никеи в Малой Азии жила благочестивая вдова, в доме которой хранилась чтимая икона Пресвятой Богородицы. Один из царских надсмотрщиков, увидев икону, пронзил ее. Из правой щеки потекла кровь, как из раны живого человека, и злодей, придя в ужас, пал на колени и со слезами просил у Богородицы прощения. Понимая, что чудотворный образ могут найти и уничтожить, раскаявшийся иконоборец посоветовал вдове спрятать ее. Вдова ночью отправилась на берег моря и, помолившись, пустила икону по морю — на волю Божию.

Через некоторое время икона приплыла к берегам Афона. Монахи Иверского монастыря ночью заметили, что от предмета, плывущего по водам моря, исходит сияние, похожее на восходящий к небу огненный столп. Это дивное явление продолжалось несколько ночей подряд. Подплыв в лодке поближе, иноки увидели икону Богоматери, но вынуть из воды не сумели: по мере их приближения образ удалялся. Иноки собрались в храм для совместной молитвы, прося Саму Богородицу о помощи в обретении иконы. Божия Матерь явилась в видении одному из монахов, иноку Гавриилу, сказав, что желает даровать Свой образ Иверской обители. После усердных молитв иноки крестным ходом вышли на берег моря, икона приблизилась к берегу, Гавриил вошел в морские воды и благоговейно принял ее.

Образ был внесен в монастырский храм, но уже на следующее утро исчез: монахи нашли его на стене над вратами обители. Его возвратили в храм, но на следующее утро история повторилась. Богоматерь вновь явилась в видении иноку Гавриилу и открыла Свою волю: икона должна находиться над вратами обители, охраняя ее. Монахи исполнили воля Пречистой Девы: над вратами был сооружен небольшой храм, а чудесным образом обретенная икона Богоматери получила название Портатиссы или Вратарницы.

Происхождение иконы стало известно через несколько лет, когда в Иверскую обитель попал сын вдовы — прежней владелицы иконы; он принял здесь монашеский постриг.

История почитания Иверского образа на Руси начинается в первые годы царствования Алексея Михайловича Романова (1645–1676), когда в Москву за сбором пожертвований на обители Святой Горы прибыл игумен Афонского Иверского монастыря архимандрит Пахомий.

Наслышанный о чудотворной Иверской иконе, именуемой Вратарница, архимандрит Московского Новоспасского монастыря Никон, будущий Всероссийский Патриарх, обратился к святогорцу с просьбой даровать святыню Московскому царству. Зная, что без воли Царицы Небесной Вратарница не покинет свою обитель, гость обещал сделать для российского государя точный ее список.

По свидетельству архимандрита Пахомия, в течение всего времени работы иконописец иеромонах Ямвлих Романов строго постился, вкушая пищу по субботним и воскресным дням, а вся братия Иверской обители дважды в неделю совершали всенощные бдения и Литургии. Список полностью идентичен древнему чудотворному образу, не отличаясь от него ни размерами, ни изображением. На иконе сохранился автограф мастера на греческом языке: «Писал сию со тщанием Ямвлих Романов, в кельях Иверских живущий. Лета 7156 (1648)», а также другая греческая надпись: «Старанием и иждивением Пахомия, архимандрита Иверского. Лета 1648». Над главой Богоматери между изображениями двух ангелов надпись «Вратарница Иверская», над правым Ее плечом — «Милующая», на правой ланите Пречистой — рана, нанесенная образу рукой иконоборца. На полях иконы — изображения 12-ти апостолов.

13 октября 1648 года список Иверской иконы был доставлен в Москву тремя святогорскими иноками: экклесиархом Пахомием, иеродиаконом Дамаскиным и келарем Игнатием. Навстречу образу Богоматери к Воскресенским воротам Китай-города вышла торжественная процессия во главе с государем Алексеем Михайловичем и Патриархом Иосифом, духовенство, бояре и множество народа. В память принесения Иверской иконы в Москву было установлено ежегодное празднование 13/26 октября.

Первоначально Вратарницу поставили в Успенском соборе Кремля, затем в домовой церкви царицы Марии Ильиничны Милославской. В 1654 году образ был взят государем в военный поход, завершившийся разгромом поляков под Вязьмой. По возвращении в Москву Алексей Михайлович в благодарность за одержанную победу поставил афонскую Иверскую икону в Смоленском соборе Новодевичьего монастыря, который в XVI — XVII веках именовался домом Пречистой Богородицы и имел статус «царского богомолья».

Почитание Иверской иконы быстро распространилось по всей Руси. В 1656 году стараниями Патриарха Никона с Афона был доставлен второй список Вратарницы — для Валдайского Иверского монастыря. В 1669 году в Москве у Воскресенских ворот Китай-города появилась Иверская часовня, куда по царскому повелению был помещен третий список Вратарницы, сделанный уже в Москве с афонского образа из Новодевичьего монастыря, но большего размера. Ныне он находится в Воскресенской церкви в Сокольниках. В Третьяковской галерее хранится еще один список Иверской иконы — она находилась в Иверской часовне и предназначалась для совершения молебнов на дому у тяжкоболящих; в нижней части этой иконы имеются специальные петли для удобства транспортировки.

Первый список Иверской иконы, принесенный в Россию в 1648 году, пребывал в стенах Московского Новодевичьего монастыря на протяжении трех с половиной столетий. Лишь однажды, в 1913 году, по случаю празднования 300-летия Дома Романовых образ выносили для всеобщего поклонения в Митрополичьи палаты Чудова монастыря в Московском Кремле.

После закрытия Новодевичьей обители Вратарница вместе с другими реликвиями и ценностями монастырской ризницы хранилась в фондах организованного в стенах монастыря филиала Государственного Исторического музея.

В 1994 году в Новодевичьем монастыре возродилась монашеская жизнь; в 2010 году архитектурный ансамбль Новодевичьего монастыря был передан в безвозмездное бессрочное пользование Московской епархии. В 2008-2010 годах икона несколько раз передавалась в храм для поклонения, но затем покинула обитель в связи с выводом филиала Исторического музея из монастыря.

25 апреля 2012 года Патриарший наместник Московской епархии митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий направил министру культуры Российской Федерации А.А. Авдееву письмо с просьбой о передаче в бессрочное и безвозмездное пользование Новодевичьему монастырю находящейся в Государственном историческом музее и входящей в федеральный музейный фонд исторической святыни Русской Православной Церкви — Иверской иконы Божией Матери, вывезенной в 2010 года из Смоленского собора, а также комплекта евхаристических сосудов, принадлежавших обители.

Приказом министра культуры РФ от 26 апреля 2012 года Государственному историческому музею было дано разрешение на передачу испрашиваемых святынь в безвозмездное пользование Московской епархии Русской Православной Церкви в порядке, предусмотренном государственным законодательством Российской Федерации. В тот же день между Государственным историческим музеем и Московской епархией был заключен Договор о передаче музейных предметов религиозного назначения в безвозмездное пользование. В соответствии с этим договором для хранения и использования в богослужебных целях безвозмездно на срок существования православной религиозной организации Московской епархии Русской Православной Церкви в Новодевичий монастырь Московской епархии передаются икона Божией Матери Иверская, а также комплект серебряных евхаристических сосудов XIX века — потир, дискос и звездица.

6 мая 2012 года чтимый образ был возвращен в Новодевичий монастырь. В торжественной церемонии приняли участие председатель Правительства Российской Федерации, избранный Президент России В.В. Путин, Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл, митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий. Предстоятель Русской Православной Церкви возглавил молебное пение перед иконой в Смоленском храме обители.

Затем святыня была перенесена в Успенский собор обители, где и будет отныне находиться, поскольку историческое место пребывания святыни — Смоленский собор — является летним храмом, богослужения в котором совершаются лишь несколько раз в году.